V filmu Transformerji: Maščevanje padlih sta minili dve leti, odkar so Sam Witwicky (Shia LaBeouf) in Avtoboti rešili človeštvo pred Deseptikoni. Zdaj se pripravlja na svoj največji življenjski izziv, odhod od doma na univerzo. Kljub izjemnemu junaštvu je bitka v Mission Cityju postala urbana legenda, v katero verjamejo samo teoretiki zarote. Sam je še vedno običajen najstnik z vsakdanjimi strahovi in navdušenjem nad bližnjim vstopom v odraslost, saj se prvič ločuje od staršev (Kevin Dunn in Julie White) ter prisega zvestobo svoji punci Mikaeli (Magan Fox). Seveda mora svoj odhod pojasniti tudi svojemu robotu varuhu Bumblebeeju.

Odhod od doma Avtoboti dobro razumejo. Po uničenju vseiskre je Kibertron, domači planet Transformerjev, neprimeren za bivanje in Avtoboti se trudijo potegniti najboljše iz življenja na Zemlji. Sodelujejo z vojsko v tajni ekipi NEST. V sodelovanju z majorjem Lennoxom (Josh Duhamel) in letalskim narednikom Eppsom (Tyrese Gibson) ekipa NEST išče ostanke Deseptikonov, ki se še skrivajo na Zemlji. Žal pa Avtoboti odkrijejo, da morda med ljudmi niso dobrodošli.

Svetovalec za nacionalno varnost Theodore Galloway (John Benjamin Hickey) hoče dokazati, da bi moral Transformerje pregnati z Zemlje in hoče razpustiti NEST, ker je prepričan, da že prisotnost Avtbotov ogroža človeštvo. Voditelj Avtobotov Optimus Prime soglaša, da bodo zapustili naš planet, če vlade sveta tako želijo, vendar posvari Gallowaya na posledice, če Avtoboti pustijo Zemljo brez obrambe.

Tačas se Sam v šoli skuša navaditi na svojega vsiljivega sostanovalca Lea (Ramon Rodriguez), ki se ima za legendo, in enako agresivno skušnjavo v obliki sošolke Alice (Isabel Lucas). Sam se prilagaja življenju na univerzi, ko ga nenadoma preplavijo vizije. Deseptikoni kmalu izvedo, česar Sam ne ve, da ima on ključ do izida spopada med zlom in največjo močjo dobrega.

Normalno življenje bo moralo počakati. S pomočjo Avtobotov, vojakov iz NEST in starega nasprotnika, ki je postal zaveznik (John Turturro ponovno v vlogi nekdanjega agenta Simmonsa iz Sektorja ), morata Sam in Mikaela odkriti zgodovino prisotnosti Transformerjev na Zemlji in žrtve, potrebne za rešitev sveta pred starodavno grožnjo, ki se hoče maščevati – starodavnim Deseptikonom po imenu Padli.